Kwestia orientacji seksualnej Agnes Moorehead do dziś pozostaje jedną z najbardziej fascynujących i niejednoznacznych tajemnic klasycznego Hollywood. Choć aktorka dwukrotnie wychodziła za mąż za mężczyzn, w kuluarach powszechnie uznawano ją za lesbijkę lub osobę biseksualną. Głównym źródłem publicznych informacji o orientacji Moorehead stała się książka Hollywood Lesbiansautorstwa Boze'a Hadleigha. Gdy autor zapytał ją wprost o relacje z kobietami, porównując ją do Marleny Dietrich czy Grety Garbo, Agnes uśmiechnęła się krzywo i odpowiedziała jedynie: „Och, z przyjemnością znalazłabym się w tak znakomitym towarzystwie! Choć nie należę do tej samej kategorii... Tamte kobiety były ode mnie znacznie piękniejsze”. Nigdy nie zaprzeczyła, gdy dziennikarz wymienił ją w grupie aktorek o skłonnościach homoseksualnych. W środowisku filmowym jej orientacja miała być tajemnicą poliszynela. Aktor Paul Lynde, który grał z nią w serialu Ożeniłem się z czarownicą(Bewitched), wyraził się o niej wprost: „Cóż, cały świat wie, że Agnes była lesbijką. Klasa sama w sobie, ale to jedna z absolutnie najgrowszych lesbijek wszech czasów w Hollywood”. Lynde przytoczył również anegdotę o kłótni Agnes z jej drugim mężem, Robertem Gistem. Gdy przyłapała go na zdradzie, miała krzyczeć: „Skoro ty możesz mieć kochankę, to ja też mogę!”. Moorehead była mężatką dwukrotnie: z Jackiem G. Lee (1930–1952) oraz Robertem Gistem (1954–1958). W historii kina oba te związki są bardzo często określane mianem „lawendowych małżeństw”(lavender marriages). Były to fikcyjne związki zawierane przez homoseksualnych aktorów w celu ochrony wizerunku i kariery przed rygorystycznym, homofobicznym systemem ówczesnych studiów filmowych. W kuluarach łączono ją z tzw. The Sewing Circle (Kółkiem krawieckim). Była to podziemna, nieoficjalna sieć i zarazem bezpieczna przystań dla lesbijek oraz biseksualnych kobiet pracujących w Hollywood w czasach tzw. Kodeksu Haysa. Do tej grupy zaliczano m.in. Jean Arthur, z którą Agnes blisko się przyjaźniła. Z powodu braku oficjalnego „coming outu”, wielu bliskich przyjaciół aktorki stanowczo zaprzeczało tym plotkom po jej śmierci: Legendarna aktorka Debbie Reynolds, która była najbliższą przyjaciółką Agnes, twierdziła kategorycznie, że Moorehead nie była lesbijką. Według biografii Reynolds, plotkę tę miał złośliwie rozpuścić pierwszy mąż Agnes podczas burzliwego rozwodu, aby zniszczyć jej reputację. Sceptycy teorii o jej homoseksualizmie podkreślają, że Agnes była córką prezbiteriańskiego duchownego i przez całe życie pozostała niezwykle pobożną, wręcz purytańską kalwinistką. Regularnie studiowała Biblię na planach filmowych, co według niektórych kłóciło się z prowadzeniem podwójnego życia w tamtych czasach. Niezależnie od tego, jaka była prawda, Agnes Moorehead do końca życia dbała o to, aby jej prywatność pozostała nienaruszona, a współczesne media LGBT często celebrują ją jako nieoficjalną ikonę queer dawnego kina.