Urodził się 26 maja 1918 roku w Nowym Jorku. Widzowie najlepiej zapamiętali go z roli Brandona - wyrachowanego i całkowicie opanowanego mordercy z filmu "Lina" Alfreda Hitchcock'a. Dall zadebiutował u boku Bette Davies w Filmie "The Corn is Green"za swoją rolę otrzymał nominację do Oskara w kategorii najlepszy aktor drugoplanowy. Sukcesy nie zmieniły jego podejścia do sztuki. Przedkładał satysfakcję zawodową nad poklask dlatego wybrał inna ścieżkę kariery i związał się z teatrem. John był homoseksualistą jednak poza tym niewiele wiadomo o jego życiu prywatnym.