Jeszcze jako nastolatek został zatrudniony w National Film Board of Canada. Tam Norman McLaren, jedna z najważniejszych postaci kinematografii kanadyjskiej, otoczył opieką utalentowanego młodego twórcę, co zaowocowało pierwszymi filmami animowanymi: "Fletnią Pana" (1965 - Larkin miał 23 lata), "Pejzażem miejskim" (1966). Przyniosły one ogromny rozgłos "Frankowi Zappie" animacji, jak zwykło się odtąd nazywać podopiecznego McLarena.
Kiedy na przełomie lat 60. i 70. otrzymał nominację do Oscara za film "Przechadzka", a potem zrealizował wybitną "Muzykę ulicy", nikt nie podejrzewał, że kariera trzydziestolatka, stojącego u szczytu sławy, tak naprawdę runęła w gruzy. Larkin popadł w głębokie uzależnienie od kokainy i alkoholu. Po tych filmach rozpoczynał jeszcze przeróżne projekty, ale żadnego nie udało mu się dokończyć; zaczął wyprzedawać swoje rysunki, rzeźby i prawa autorskie do filmów.

Dziś jest człowiekiem ulicy i utrzymuje się przede wszystkim z żebractwa, czego nie zmieniło zainteresowanie jego fenomenem, rosnące ostatnio dzięki oscarowemu filmowi "Ryan" Chrisa Landretha.