Steve Whitmire rozpoczął swoją karierę w Jim Henson Company w 1978 roku. Swoją przygodę z Muppetami zaczął w serialu "The Muppet Show", gdzie początkowo grał Szczura Rizzo. Później animował inne postacie: Króliczka Fasolkę, Wembleya i Sprocketa z serialu "Fraggle Rock" (w Polsce znany jako "Fraglesy"). Kiedy Jim Henson zmarł w 1990 roku, Steve został wybrany jako następca ról Kermita Żaby oraz Erniego. Po śmierci Richarda Hunta, oraz po przejściu Jerry'ego Nelsona na emeryturę, Steve przejął role Beakera oraz Stratlera.
Steve Whitmire interesował się lalkarstwem od dziecka. Pracował z kukiełkami po ukończeniu szkoły średniej, pokrótce z Państwem Krofft, oraz poniekąd w serialu "The Muppet Show". Whitmire zagrał także w kilku filmach m.in.: "The Great Muppet Caper" (pol. "Muppety na tropie"), "The Dark Crystal" (pol. "Ciemny kryształ"), oraz w telewizyjnym serialu "Fraggle Rock" (pol. "Fraglesy"). Jego żona Melissa także jest lalkarką.
Przy serialu "The Muppet Show" Steve początkowo odgrywał epizodyczne role, jako "Prawa ręka" oraz postacie, które były animowane przez jedną osobę. Np. kiedy Miś Fozzie i Panna Piggy byli w tej samej scenie, Whitmire odgrywał wtedy Misia Fozzie.
Steve Whitmire po raz pierwszy zagrał Kermita Żabę w filmie "The Muppets Celebrate Jim Henson".