Forest Whitaker dostał się do college'u dzięki otrzymanemu stypendium sportowemu, ale po przeniesieniu się na University of Southern California, zaczął robić specjalizację w dziedzinie muzyki, wygrywając dwa dodatkowe stypendia. Kolejne stypendium pojawiło się za sprawą Johna Gielguda, gdy Forest rozpoczął studia na wydziale teatralnym w Berkeley. W wieku 21 lat był już "weteranem" sceny teatralnej. Jego debiutem filmowym był "Fast Times at Ridgemont High" z 1982 roku (zagrał gracza w futbol).
Cztery lata później zwrócił na siebie uwagę krytyków rolą młodego gracza w bilard w "Kolorze pieniędzy" (1986). Następnie został zatrudniony przez reżyserującego Clinta Eastwooda, występując w nagrodzonej roli Charliego "Bird" Parkera w "Bird" (1988), za którą dostał w Cannes nagrodę w kategorii najlepszy aktor. W 1992 roku stał się sławny dzięki roli brytyjskiego żołnierza w "The Crying Game". Rola ta okazała się przełomem w karierze Whitakera - zaczął występować w szeregu filmów o różnym ciężarze gatunkowym (m.in. rola projektanta w filmie Roberta Altmana "Pret-A-Porter" z 1994, udział w thrillerze "Species" z 1995 roku, "Dymie" Wayne'a Wanga, gdzie zagrał ojca spotykającego dawno niewidzianego syna). Wiek XX zakończył udziałem w filmie Jima Jarmuscha "Ghost Dog: The Way of the Samurai" z 1999 roku.
W 1995 zdecydował się stanąć po drugiej stronie kamery - w ten sposób powstał jego kinowy debiut reżyserski "Waiting to Exhale" oparty na powieści Terry'ego McMillana pod tym samym tytułem. Trzy lata poźniej wyreżyserował "Hope Floats", kolejny melodramat z Sandrą Bullock w roli głównej.