Kiedy na wyspie Berk zarówno Wikingom, jak i smokom zagraża starożytne niebezpieczeństwo, przyjaźń między pomysłowym Czkawką i smokiem Szczerbatkiem, staje się kluczem do wspólnej przyszłości dla obu gatunków.
Ariel podąża za głosem serca i zawiera z podstępną morską wiedźmą pakt, dzięki któremu będzie mogła żyć na lądzie, ale cena za to dla niej i jej ojca okaże się bardzo wysoka.
Rok 480 p.n.e. Ateńczyk Temistokles próbuje zjednoczyć Greków do walki z królem-bogiem Kserksesem i Artemizją, żądną zemsty przywódczynią perskiej floty wojennej.
Starające się o dziecko małżeństwo dowiaduje się, że Czarownica rzuciła na nich urok. Aby go zdjąć, wyruszają do lasu zamieszkałego przez baśniowe postacie.