Akcja gry rozgrywa się w roku 2945, setki lat po odbyciu pierwszej podróży międzygwiezdnej przez Ziemian. Ludzkość zrzeszyła się w największym znanym w Drodze Mlecznej państwie - UEE (United Empire of Earth). Od momentu kontaktu z pierwszą obcą rasą ludzie dali się poznać jako cenni sprzymierzeńcy, ale i bezlitośni wrogowie. Prowadzą handel i wymianę technologiczną z przyjaznymi Banu oraz Xi'An, zaś wojna wywołana przez rasę Tevarin zakończyła się jej niemal całkowitą eksterminacją.

Jednak złote czasy Imperium mają się ku końcowi. Narastają problemy społeczne i ekonomiczne, a ponadto państwo jest na skraju wojny z koczowniczą rasą Vanduul, która coraz częściej najeżdża systemy graniczne. 

"Star Citizen" jest połączeniem gry MMO i symulatora kosmicznego. Gracz kontroluje stworzoną przez siebie postać z perspektywy pierwszej osoby. Może opuścić siedzenie pilota i przejść się po własnym statku oraz wyjść na zewnątrz - niezależnie od tego, czy jest zadokowany w stacji kosmicznej, wylądował na powierzchni planety lub zatrzymał się gdzieś w przestworzach. Istnieje też możliwość dokonania abordażu cudzego statku korzystając z całej gamy dostępnych pistoletów, karabinów, granatów i innych osobistych narzędzi zniszczenia.

Oprócz trybu wieloosobowego, "Star Citizen" posiada kampanię dla pojedynczego gracza z gwiazdorską obsadą, zwaną Squadron 42. W niej wcielimy się w początkującego pilota walczącego z Vanduulami.