Nieletni Toru (Ryo Tomioka) mieszka razem ze swoim ojcem Kousuke (Kanji Tsuda), który jako dziecko był świadkiem jak legendarny potwór Gamera poświęcił swoje życie dla ratowania ludzkości. 30 lat później mało kto wspomina ten bohaterski czyn. Pewnego dnia Toru znajduje wśród skał dziwnie wyglądające jajo, z którego wykluwa się żółw. Gad trafia do domu rodziny Aizawa by stać się najlepszym przyjacielem chłopca. Zwierzę jednak wkrótce zaczyna rosnąć oraz ujawnia nietypowe zdolności co pozwala przypuszczać, że może stać się następnym Gamerą.
Zanieczyszczenia środowiska zbudziły Dagahra, potwora będącego zbyt potężnym nawet dla Mothry. Trójka dzieci wyrusza w podróż wraz z kapłankami Mothry. Jej celem jest odnalezienie zaginionego skarbu Nilai Kinai, starożytnej pochłoniętej przez morze cywilizacji. Tylko odnalezienie zaginionego skarbu może powstrzymać pogorszenie środowiska planety i pokonać Dagahra.
Drwale wyrąbując połacie lasu pod nową budowę przypadkowo budzą ze snu Desghidorah (Death Ghidorah). Przerażający czarny potwór sieje w lesie spustoszenie wysysając jego energię. Potwora może powstrzymać tylko Mosura (Mothra) gigantyczna ćma stojąca na straży natury.