W "A City Sleeps" wcielamy się w Poe, należącą to starożytnego klanu sennych egzorcystów, którzy dostając się do snów, wypędziają demony z umysłów śpiących osób. Na wyposażeniu protagonistka ma swój legendarny miecz oraz zastępy duchów-pomocników. Soundtrack w grze jest w unikatowy sposób bezpośrednio powiązany z rozgrywką, dynamicznie dostosowując się do akcji.