Jako nastolatka opuściła przyklasztorną szkołę średnią i zaczęła śpiewać w zespole rockowym. Potem uczęszczała do West Australian Institute of Technology i na zajęcia aktorskie w National Institute of Dramatic Arts w Sydney. W 1977 roku debiutowała w kryminale Igora Auzinsa "High Rolling". Dwa lata później zdobyła uznanie krytyki rolą wyzywającej Sybylli Melvyn w obrazie Gillian Armstrong "Moja wspaniała kariera". Ten występ przyniósł Davis australijską nagrodę Sammy oraz nagrodę dla najlepszej aktorki przyznaną przez Brytyjską Akademię Filmową. Za rolę Lou w "Winter of Our Dreams" otrzymała nagrodę na Festiwalu Filmowym w Moskwie. W 1982 roku sportretowała młodą Goldę Meir w produkcji "A Woman Called Golda". Dojrzałą premier Izraela zagrała Ingrid Bergman. Dwa lata później Davis była nominowana do Oscara za udział w "Podróży do Indii".

Po przeprowadzce do Stanów Zjednoczonych, zaczęła występować w filmach spoza głównego, hollywoodzkiego nurtu. Zagrała przyjaciółkę pisarza, alkoholika w "Barton Finku" braci Coen i żonę Williama Burroughsa w "Nagim lunchu" Davida Cronenberga. Wystąpiła także w kolejnej adaptacji powieści E.M. Forstera "Tam, gdzie nie chadzają anioły" Charlesa Sturridge'a. W 1993 roku otrzymała kolejną nominację do Nagrody Akademii za rolę w obrazie "Mężowie i żony". Współpracując z reżyserem Tedem Demme'em, siostrzeńcem Jonathana, zademonstrowała talent komediowy, grając małżonkę Kevina Spacey'a w produkcji "Spec". Po blisko dwuletniej przerwie, w czasie której zagrała jedynie w telewizyjnych "Dzieciach rewolucji", na ekrany kin powróciła rolą Suzanne w thrillerze Boba Rafelsona "Krew i wino". W 1999 wystąpiła u boku Sally Field w opowieści o związku matki z córką "Chłodny powiew oceanu" Susan Seidelman. 

W 2002 roku Davis otrzymała Złoty Glob za wcielenie się w Judy Garland w "Historii Judy Garland". W kolejnych latach zagrała m.in. w "Od brzegu do brzegu", "Sztuce zrywania" czy "Marii Antoninie". W 2011 wystąpiła w dramacie "Oko cyklonu" (statuetka AACTA) Freda Schepisi. Za rolę Molly w "Projektantce" została uhonorowana kolejną statuetką Australijskiego Instytutu Filmowego. Ostatnie lata to dla Judy Davis głównie praca w telewizji - aktorka wystąpiła w takich serialach jak "Konflikt: Bette i Joan", "Mystery Road" czy "Ratched".