Jako nastolatka opuściła przyklasztorną szkołę średnią i zaczęła śpiewać w zespole rockowym. Potem uczęszczała do West Australian Institute of Technology i na zajęcia aktorskie w National Institute of Dramatic Arts w Sydney. W 1977 roku debiutowała w kryminale
Igora Auzinsa "
High Rolling". Dwa lata później zdobyła uznanie krytyki rolą wyzywającej Sybylli Melvyn w obrazie
Gillian Armstrong "
Moja wspaniała kariera". Ten występ przyniósł Davis australijską nagrodę Sammy oraz nagrodę dla najlepszej aktorki przyznaną przez Brytyjską Akademię Filmową. Za rolę Lou w "
Winter of Our Dreams" otrzymała nagrodę na Festiwalu Filmowym w Moskwie. W 1982 roku sportretowała młodą
Goldę Meir w produkcji "
A Woman Called Golda". Dojrzałą premier Izraela zagrała
Ingrid Bergman. Dwa lata później Davis była nominowana do Oscara za udział w "
Podróży do Indii".
Po przeprowadzce do Stanów Zjednoczonych, zaczęła występować w filmach spoza głównego, hollywoodzkiego nurtu. Zagrała przyjaciółkę pisarza, alkoholika w "
Barton Finku" braci Coen i żonę
Williama Burroughsa w "
Nagim lunchu"
Davida Cronenberga. Wystąpiła także w kolejnej adaptacji powieści
E.M. Forstera "
Tam, gdzie nie chadzają anioły"
Charlesa Sturridge'a. W 1993 roku otrzymała kolejną nominację do Nagrody Akademii za rolę w obrazie "
Mężowie i żony". Współpracując z reżyserem
Tedem Demme'em, siostrzeńcem
Jonathana, zademonstrowała talent komediowy, grając małżonkę
Kevina Spacey'a w produkcji "
Spec". Po blisko dwuletniej przerwie, w czasie której zagrała jedynie w telewizyjnych "
Dzieciach rewolucji", na ekrany kin powróciła rolą Suzanne w thrillerze
Boba Rafelsona "
Krew i wino". W 1999 wystąpiła u boku
Sally Field w opowieści o związku matki z córką "
Chłodny powiew oceanu"
Susan Seidelman.
W 2002 roku Davis otrzymała Złoty Glob za wcielenie się w
Judy Garland w "
Historii Judy Garland". W kolejnych latach zagrała m.in. w "
Od brzegu do brzegu", "
Sztuce zrywania" czy "
Marii Antoninie". W 2011 wystąpiła w dramacie "
Oko cyklonu" (statuetka AACTA)
Freda Schepisi. Za rolę Molly w "
Projektantce" została uhonorowana kolejną statuetką Australijskiego Instytutu Filmowego. Ostatnie lata to dla Judy Davis głównie praca w telewizji - aktorka wystąpiła w takich serialach jak "
Konflikt: Bette i Joan", "
Mystery Road" czy "
Ratched".